Keywords
quality control
Salmonella
food microbiology
food analysis
rodent hair
insects
Salmonella
food microbiology
food analysis
rodent hair
insects
How to Cite
1.
Matosinhos FCL, Oliveira IHT de, Silva JR, Carlos GA, Faula LL, Mol MPG, Valenzuela V del CT. Statistical correlation between microscopic and microbiological parameters in ground black pepper (Pipper nigrum L.) sold in Minas Gerais. Rev Inst Adolfo Lutz [Internet]. 2020 Jun. 30 [cited 2024 Nov. 23];79(1):1-8. Available from: https://periodicos.saude.sp.gov.br/RIAL/article/view/35482
Abstract
The absence of Good Manufacturing Practices during harvesting, processing and handling of
black pepper can lead to contamination of the product with microscopic dirt and microrganisms.
Two hundred and twenty seven black pepper samples, commercialized in Minas Gerais, collected
between 2008 and 2018, were analyzed for the presence of rodent and insect fragments, coliforms
at 45°C or Escherichia coli and Salmonella spp. To verify whether there was a correlation between
the contaminants, a statistical method of multiple linear regression was used. Microscopic analysis
showed the presence of rodent and insect fragments in 26.0% and 30.5% of the samples, respectively,
in values above the limit tolerated by RDC14/2014. As for the microbiological analysis, 10% of the
samples presented coliforms at 45°C or E.coli above the limits tolerated by the RDC 12/2001 and
in 8.8% of the samples Salmonella spp. were detected. The statistical evaluation showed that there
was a relationship between the presence of insect fragments and rodent hair and contamination
by Salmonella spp. in black pepper. The results demonstrated the importance of simultaneous
microscopic and microbiological analysis to detect the contaminants present, as well as the possible
relationships between them and better understanding of the factors that favor contamination.
References
1. Duarte MLR, Poltronieri MC, Chu EY, Oliveira RF,
Lemos OF, Benchimol RL et al. A cultura da pimentado-
reino/Embrapa Amazônia Oriental. 2.ed. rev.
Amp. Brasília(DF): Embrapa Informação Tecnológica;
2006. Disponível em: https://ainfo.cnptia.embrapa.br/
digital/bitstream/item/140722/1/PLANTARPimernta-
do-reino-2a-ed-3a-impressao-2013.pdf
2. Keller SE, Van Doren JM, Grasso EM, Halik LA. Growth
and survival of Salmonella in ground black pepper
(Piper nigrum). Food Microbiol. 2013;34(1):182-8.
https://doi.org/10.1016/j.fm.2012.12.002
3. Gecan SJ, Bandler R, Glaze LE, Atkinson JC.
Microanalytical quality of ground and unground
marjoram, sage and thyme, ground allspice, black
pepper and paprika. J Food Prot. 1986;49(3):216-21.
Disponível em: http://jfoodprotection.org/doi/pdf/
10.4315/0362-028X-49.3.216
4. Galvin-King P, Haughey SA, Elliot CT. Herb and spice
fraud; the drivers, challenges and detection. Food
Control. 2018;88:85-97. https://doi.org/10.1016/
j.foodcont.2017.12.031
5. Moy GG and Todd ECD. Foodborne diseases –
Overview of chemical, physical, and other significant
hazards. In: Encyclopedia of Food Safety, vol.1.
Academic Press; 2014.p.243-252 Disponível em:
https://www.sciencedirect.com/referencework/
9780123786135/encyclopedia-of-food-safety
6. Reinholds I, Bartkevics V, Silvis ICJ, Van Ruth SM,
Esslinger S. Analytical techniques combined with
chemometrics for authentication and determination
of contaminants in condiments: A review. J Food
Compost Anal. 2015;44:56-72. https://doi.org/
10.1016/j.jfca.2015.05.004
7. Ristori CA, Pereira MAS, Gelli DS. Behavior of
Salmonella Rubislaw on ground black pepper (Pipper
nigrum L.). Food Control. 2007;18:268-72. https://
doi.org/10.1016/j.foodcont.2005.10.015
8. Ministério da Saúde (BR). Agência Nacional de
Vigilância Sanitária. Resolução RDC nº 175 de 8 de
julho de 2003. Aprova o Regulamento Técnico de
Avaliação de Matérias Macroscópicas e Microscópicas
Prejudiciais à Saúde Humana em Alimentos
Embalados. Diário Oficial da União. Brasília, DF,
10 jul 2003. Seção 1(130):32. Disponível em: http://
bvsms.saude.gov.br/bvs/saudelegis/anvisa/2003/
res0175_08_07_2003.html
9. Ministério da Saúde (BR). Agência Nacional de
Vigilância Sanitária. Resolução RDC n° 14, de 28
de março de 2014. Dispõe sobre matérias estranhas
macroscópicas e microscópicas em alimentos
e bebidas, seus limites de tolerância e dá outras
providências. Diário Oficial da União. Brasília, DF,
31 março 2014. Seção 1(61):58. Disponível em: http://
bvsms.saude.gov.br/bvs/saudelegis/anvisa/2014/
rdc0014_28_03_2014.pdf
10. Ministério da Saúde (BR). Agência Nacional de
Vigilância Sanitária. Resolução RDC n° 12, de 2 de
janeiro de 2001. Aprova o regulamento técnico sobre
padrões microbiológicos para alimentos. Diário
Oficial da União. Brasília, DF, 10 jan 2001. Seção
1(7):45. Disponível em: http://bvsms.saude.gov.br/bvs/
saudelegis/anvisa/2001/res0012_02_01_2001.html
11. AOAC Official Methods of Analysis. Extraneous
Materials: Isolation N° 972.40 A (16.14.23).
20.ed.; 2016.
12. APHA. Compendium of methods for the
microbiological examination of foods. 5.ed.
Washington; 2015.
13. AOAC Official Methods of Analysis. Coliform and
Escherichia coli counts in foods Chapter 17 N° 991.14,
20.ed.; 2016.
14. AOAC Official Method 2005.03 Detection and
Confirmed Quantitation of Coliforms and E.coli in
Foods, 20.ed.; 2016.
15. AOAC Official Method 2011.03. VIDAS Salmonella
(SLM) Easy Salmonella Method, 20.ed.; 2016.
16. Bacteriological Analytical Manual Online. Food
and Drug Administration. Version: Chapter 5:
Salmonella. 8.ed. Arlington: FDA; 2018. Disponível
em: https://www.fda.gov/food/laboratory-methodsfood/
bacteriological-analytical-manual-bamchapter-
5-salmonella
17. Agresti A. Categorical data analysis. 2.ed. New York:
Wiley; 2002.
18. Hollander M e Wolfe DA. Nonparametric Statistical
Methods. New York: John Wiley & Sons; 1999.
19. Jewell NP. Statistics for Epidemiology. New York:
Chapman & Hall /CRC; 2004.
20. Efroymson MA. Multiple regression analysis -
Mathematical Methods for Digital Computers;
Ralston A and Wilf HS (eds.). New York: Wiley; 1960.
21. Hosmer DW, Lemeshow S. Applied Logistic
Regression. New York: Wiley; 2000.
22. Nagelkerke NJD. A note on a general definition
of the coefficient of determination. Biometrika.
1991; 78(3): 691-2. Disponível em: https://www.
cesarzamudio.com/uploads/1/7/9/1/17916581/
nagelkerke_n.j.d._1991_-_a_note_on_a_general_
definition_of_the_coefficient_of_determination.pdf
23. Silva ERA, Martini MH. The presence of rodent hair
in food: a risk of human health. Proceedings of the 9th
International Working Conference on Stored Product
Protection; 2006. Disponível em: http://spiru.cgahr.
ksu.edu/proj/iwcspp/pdf2/9/6216.pdf
24. Santos CCM, Graciano RAS, Peresi JTM, Ribeiro AK,
Carvalho IS, Quirino GK et al. Avaliação dos padrões
de identidade e qualidade da pimenta-do-reino
comercializada na região de São José do Rio Preto, SP.
5º Congresso Brasileiro de Higienistas de Alimentos;
1999; Foz de Iguaçu: Hig Aliment. 1999;13(61):101-4.
Disponível em: http://higienealimentar.com.br/61-2/
25. Graciano RAS, Atui MB, Dimov NM. Avaliação das
condições higiênico-sanitárias de cominho e pimenta
do reino em pó comercializados em cidades do Estado
de São Paulo, Brasil, mediante a presença de matérias
estranhas. Rev Inst Adolfo Lutz. 2006;65(3):204-8.
Disponível em: http://www.ial.sp.gov.br/resources/
insituto-adolfo-lutz/publicacoes/rial/2000/rial65_3_
completa/1090.pdf
26. Atui MB, Castejon MJ, Yamashiro R, De Lucca T, Flinn
PW. Condições higiênico-sanitárias da pimenta-doreino
em pó (Piper nigrum L.) com o emprego de
duas diferentes técnicas para detecção de sujidades
leves. Rev Inst Adolfo Lutz. 2009;68(1):96-101.
Disponível em: http://www.ial.sp.gov.br/resources/
insituto-adolfo-lutz/publicacoes/rial/2000/rial68_1_
completa/1195.pdf
27. Moreira PL, Lourenção TB, Pinto JPAN, Rall VLM.
Microbiological quality of spices marketed in the city of
Botucatu, São Paulo, Brazil. J Food Prot. 2009;72(2):421-4.
https://doi.org/10.4315/0362-028X-72.2.421
28. Neto MCV, Vieira CA, Ferreira ACB, Silva MCC,
Valenzuela VCT, Matosinhos FCL et al. Qualidade
microbiológica e microscópica de amostras comerciais
de pimenta-do-reino (Piper nigrum L.). Gest Cienc
Saude - Rev Fund Ezequiel Dias., 2009:5(2)93-97.
29. Oliveira NEG, Teshima E. Avaliação de
microrganismos patogênicos na pimenta-do-reino. V
Congresso latino americano e XI Congresso brasileiro
de higienistas de alimentos; abril de 2011; Salvador,
BA:. Anais do V Congresso Latino Americano e XI
Congresso Brasileiro de Higienistas de Alimentos;
2011. p.1116 [resumo].
30. Silva JF, Melo BA, Leite DT, Cordeiro MFR, Pessoa
EB, Barreto CF et al. Análise microbiológica de
condimentos comercializados na feira central de
Campina Grande – PB. Agropecu Cient Semi-árido.
2013;9(2):83-7. Disponível em: http://revistas.ufcg.
edu.br/acsa/index.php/ACSA/article/view/370/pdf
31. Michelin AF, Araújo, MJ, Kimura, RS, Bronharo TM.
Contaminação por enteropatógenos em pimenta-doreino
moída. Bol Inst Adolfo Lutz. 2016; 26(U): 1-3.
Disponível em: http://www.ial.sp.gov.br/resources/
insituto-adolfo-lutz/publicacoes/bial/bial_26/26u_
art-1.pdf
32. Germano PML e Germano MIS. Higiene e vigilância
sanitária de alimentos. São Paulo (SP): Livraria
Varela; 2003.
33. Burt S. Essential oils: their antibacterial properties
and potential applications in foods: a review Int J
Food Microbiol. 2004;94(3):223-53. https://doi.org/
10.1016/j.ijfoodmicro.2004.03.022
34. Zimmerman ML, Friedman SL. Identification of
rodent filth exhibits. J Food Sci. 2000;65(8):1391-4.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2621.2000.tb10618.x
35. Hair-Jr JF, Black WC, Babin BJ, Anderson RE, Tatham
MRL. Análise multivariada de dados. 6.ed. Porto
Alegre(RS): Bookman; 2009.
36. Aleixandre-Tudó JL, Alvarez I, García MJ, Lizama V,
Aleixandre JL. Application of multivariate regression
methods to predict sensory quality of red wines.
Czech J Food Sci. 2015;33(3):217-27. https://doi.org/
10.17221/370/2014-CJFS
Lemos OF, Benchimol RL et al. A cultura da pimentado-
reino/Embrapa Amazônia Oriental. 2.ed. rev.
Amp. Brasília(DF): Embrapa Informação Tecnológica;
2006. Disponível em: https://ainfo.cnptia.embrapa.br/
digital/bitstream/item/140722/1/PLANTARPimernta-
do-reino-2a-ed-3a-impressao-2013.pdf
2. Keller SE, Van Doren JM, Grasso EM, Halik LA. Growth
and survival of Salmonella in ground black pepper
(Piper nigrum). Food Microbiol. 2013;34(1):182-8.
https://doi.org/10.1016/j.fm.2012.12.002
3. Gecan SJ, Bandler R, Glaze LE, Atkinson JC.
Microanalytical quality of ground and unground
marjoram, sage and thyme, ground allspice, black
pepper and paprika. J Food Prot. 1986;49(3):216-21.
Disponível em: http://jfoodprotection.org/doi/pdf/
10.4315/0362-028X-49.3.216
4. Galvin-King P, Haughey SA, Elliot CT. Herb and spice
fraud; the drivers, challenges and detection. Food
Control. 2018;88:85-97. https://doi.org/10.1016/
j.foodcont.2017.12.031
5. Moy GG and Todd ECD. Foodborne diseases –
Overview of chemical, physical, and other significant
hazards. In: Encyclopedia of Food Safety, vol.1.
Academic Press; 2014.p.243-252 Disponível em:
https://www.sciencedirect.com/referencework/
9780123786135/encyclopedia-of-food-safety
6. Reinholds I, Bartkevics V, Silvis ICJ, Van Ruth SM,
Esslinger S. Analytical techniques combined with
chemometrics for authentication and determination
of contaminants in condiments: A review. J Food
Compost Anal. 2015;44:56-72. https://doi.org/
10.1016/j.jfca.2015.05.004
7. Ristori CA, Pereira MAS, Gelli DS. Behavior of
Salmonella Rubislaw on ground black pepper (Pipper
nigrum L.). Food Control. 2007;18:268-72. https://
doi.org/10.1016/j.foodcont.2005.10.015
8. Ministério da Saúde (BR). Agência Nacional de
Vigilância Sanitária. Resolução RDC nº 175 de 8 de
julho de 2003. Aprova o Regulamento Técnico de
Avaliação de Matérias Macroscópicas e Microscópicas
Prejudiciais à Saúde Humana em Alimentos
Embalados. Diário Oficial da União. Brasília, DF,
10 jul 2003. Seção 1(130):32. Disponível em: http://
bvsms.saude.gov.br/bvs/saudelegis/anvisa/2003/
res0175_08_07_2003.html
9. Ministério da Saúde (BR). Agência Nacional de
Vigilância Sanitária. Resolução RDC n° 14, de 28
de março de 2014. Dispõe sobre matérias estranhas
macroscópicas e microscópicas em alimentos
e bebidas, seus limites de tolerância e dá outras
providências. Diário Oficial da União. Brasília, DF,
31 março 2014. Seção 1(61):58. Disponível em: http://
bvsms.saude.gov.br/bvs/saudelegis/anvisa/2014/
rdc0014_28_03_2014.pdf
10. Ministério da Saúde (BR). Agência Nacional de
Vigilância Sanitária. Resolução RDC n° 12, de 2 de
janeiro de 2001. Aprova o regulamento técnico sobre
padrões microbiológicos para alimentos. Diário
Oficial da União. Brasília, DF, 10 jan 2001. Seção
1(7):45. Disponível em: http://bvsms.saude.gov.br/bvs/
saudelegis/anvisa/2001/res0012_02_01_2001.html
11. AOAC Official Methods of Analysis. Extraneous
Materials: Isolation N° 972.40 A (16.14.23).
20.ed.; 2016.
12. APHA. Compendium of methods for the
microbiological examination of foods. 5.ed.
Washington; 2015.
13. AOAC Official Methods of Analysis. Coliform and
Escherichia coli counts in foods Chapter 17 N° 991.14,
20.ed.; 2016.
14. AOAC Official Method 2005.03 Detection and
Confirmed Quantitation of Coliforms and E.coli in
Foods, 20.ed.; 2016.
15. AOAC Official Method 2011.03. VIDAS Salmonella
(SLM) Easy Salmonella Method, 20.ed.; 2016.
16. Bacteriological Analytical Manual Online. Food
and Drug Administration. Version: Chapter 5:
Salmonella. 8.ed. Arlington: FDA; 2018. Disponível
em: https://www.fda.gov/food/laboratory-methodsfood/
bacteriological-analytical-manual-bamchapter-
5-salmonella
17. Agresti A. Categorical data analysis. 2.ed. New York:
Wiley; 2002.
18. Hollander M e Wolfe DA. Nonparametric Statistical
Methods. New York: John Wiley & Sons; 1999.
19. Jewell NP. Statistics for Epidemiology. New York:
Chapman & Hall /CRC; 2004.
20. Efroymson MA. Multiple regression analysis -
Mathematical Methods for Digital Computers;
Ralston A and Wilf HS (eds.). New York: Wiley; 1960.
21. Hosmer DW, Lemeshow S. Applied Logistic
Regression. New York: Wiley; 2000.
22. Nagelkerke NJD. A note on a general definition
of the coefficient of determination. Biometrika.
1991; 78(3): 691-2. Disponível em: https://www.
cesarzamudio.com/uploads/1/7/9/1/17916581/
nagelkerke_n.j.d._1991_-_a_note_on_a_general_
definition_of_the_coefficient_of_determination.pdf
23. Silva ERA, Martini MH. The presence of rodent hair
in food: a risk of human health. Proceedings of the 9th
International Working Conference on Stored Product
Protection; 2006. Disponível em: http://spiru.cgahr.
ksu.edu/proj/iwcspp/pdf2/9/6216.pdf
24. Santos CCM, Graciano RAS, Peresi JTM, Ribeiro AK,
Carvalho IS, Quirino GK et al. Avaliação dos padrões
de identidade e qualidade da pimenta-do-reino
comercializada na região de São José do Rio Preto, SP.
5º Congresso Brasileiro de Higienistas de Alimentos;
1999; Foz de Iguaçu: Hig Aliment. 1999;13(61):101-4.
Disponível em: http://higienealimentar.com.br/61-2/
25. Graciano RAS, Atui MB, Dimov NM. Avaliação das
condições higiênico-sanitárias de cominho e pimenta
do reino em pó comercializados em cidades do Estado
de São Paulo, Brasil, mediante a presença de matérias
estranhas. Rev Inst Adolfo Lutz. 2006;65(3):204-8.
Disponível em: http://www.ial.sp.gov.br/resources/
insituto-adolfo-lutz/publicacoes/rial/2000/rial65_3_
completa/1090.pdf
26. Atui MB, Castejon MJ, Yamashiro R, De Lucca T, Flinn
PW. Condições higiênico-sanitárias da pimenta-doreino
em pó (Piper nigrum L.) com o emprego de
duas diferentes técnicas para detecção de sujidades
leves. Rev Inst Adolfo Lutz. 2009;68(1):96-101.
Disponível em: http://www.ial.sp.gov.br/resources/
insituto-adolfo-lutz/publicacoes/rial/2000/rial68_1_
completa/1195.pdf
27. Moreira PL, Lourenção TB, Pinto JPAN, Rall VLM.
Microbiological quality of spices marketed in the city of
Botucatu, São Paulo, Brazil. J Food Prot. 2009;72(2):421-4.
https://doi.org/10.4315/0362-028X-72.2.421
28. Neto MCV, Vieira CA, Ferreira ACB, Silva MCC,
Valenzuela VCT, Matosinhos FCL et al. Qualidade
microbiológica e microscópica de amostras comerciais
de pimenta-do-reino (Piper nigrum L.). Gest Cienc
Saude - Rev Fund Ezequiel Dias., 2009:5(2)93-97.
29. Oliveira NEG, Teshima E. Avaliação de
microrganismos patogênicos na pimenta-do-reino. V
Congresso latino americano e XI Congresso brasileiro
de higienistas de alimentos; abril de 2011; Salvador,
BA:. Anais do V Congresso Latino Americano e XI
Congresso Brasileiro de Higienistas de Alimentos;
2011. p.1116 [resumo].
30. Silva JF, Melo BA, Leite DT, Cordeiro MFR, Pessoa
EB, Barreto CF et al. Análise microbiológica de
condimentos comercializados na feira central de
Campina Grande – PB. Agropecu Cient Semi-árido.
2013;9(2):83-7. Disponível em: http://revistas.ufcg.
edu.br/acsa/index.php/ACSA/article/view/370/pdf
31. Michelin AF, Araújo, MJ, Kimura, RS, Bronharo TM.
Contaminação por enteropatógenos em pimenta-doreino
moída. Bol Inst Adolfo Lutz. 2016; 26(U): 1-3.
Disponível em: http://www.ial.sp.gov.br/resources/
insituto-adolfo-lutz/publicacoes/bial/bial_26/26u_
art-1.pdf
32. Germano PML e Germano MIS. Higiene e vigilância
sanitária de alimentos. São Paulo (SP): Livraria
Varela; 2003.
33. Burt S. Essential oils: their antibacterial properties
and potential applications in foods: a review Int J
Food Microbiol. 2004;94(3):223-53. https://doi.org/
10.1016/j.ijfoodmicro.2004.03.022
34. Zimmerman ML, Friedman SL. Identification of
rodent filth exhibits. J Food Sci. 2000;65(8):1391-4.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2621.2000.tb10618.x
35. Hair-Jr JF, Black WC, Babin BJ, Anderson RE, Tatham
MRL. Análise multivariada de dados. 6.ed. Porto
Alegre(RS): Bookman; 2009.
36. Aleixandre-Tudó JL, Alvarez I, García MJ, Lizama V,
Aleixandre JL. Application of multivariate regression
methods to predict sensory quality of red wines.
Czech J Food Sci. 2015;33(3):217-27. https://doi.org/
10.17221/370/2014-CJFS
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.
Copyright (c) 2020 Revista do Instituto Adolfo Lutz
Downloads
Download data is not yet available.